หลังจากความขัดแย้งระหว่างทีมเขียว (Green Council) และทีมดำ (Black Council) ทวีความรุนแรงจนกลายเป็นสงครามกลางเมืองสายเลือดมังกรอย่างเต็มรูปแบบในฤดูกาลก่อนหน้า เรื่องราวในฤดูกาลที่ 3 จะดำดิ่งสู่ความบ้าคลั่งและความสูญเสียที่หนักหน่วงยิ่งขึ้น เมื่อการเจรจาไม่มีความหมายอีกต่อไป ทั่วทั้งเวสเทอรอสจึงกลายเป็นสนามรบที่ลุกเป็นไฟด้วยเพลิงมังกรฝ่ายราชินีเรนีรา ทาร์แกเรียน (ทีมดำ) เริ่มเปิดฉากบุกโจมตีอย่างดุดันโดยใช้ความได้เปรียบจากเหล่า เมล็ดพันธุ์แห่งมังกร หรือสามัญชนผู้มีสายเลือดทาร์แกเรียนที่สามารถขี่มังกรได้ ซึ่งเธอรวบรวมมาสะสมกำลังพลไว้ ทว่าความได้เปรียบนี้กลับมาพร้อมกับความระแวงและการทรยศหักหลังภายในสายแถว เมื่ออำนาจของมังกรทำให้ผู้ขี่เริ่มควบคุมยากและมีแผนการเป็นของตัวเอง ขณะเดียวกัน เดมอน ทาร์แกเรียน ก็ต้องเผชิญกับบททดสอบครั้งสำคัญในการกุมกองทัพที่ฮาร์เรนฮอลเพื่อหนุนหลังภรรยา ท่ามกลางความหลอนและจิตใจที่เริ่มถูกกัดเซาะจากคำสาปของปราสาททางด้านกรุงคิงส์แลนดิง (ทีมเขียว) แม้ราชาเอกอนที่ 2 จะยังคงบาดเจ็บสาหัสจากศึกครั้งก่อน แต่อำนาจในการบริหารและนำทัพกลับตกไปอยู่ในมือของเจ้าชายเอมอนด์ ผู้ขี่มังกรยักษ์เวก้า ซึ่งทวีความโหดเหี้ยมและเผด็จการขึ้นเรื่อยๆ เอมอนด์นำทัพออกกวาดล้างศัตรูด้วยความเกรี้ยวกราด ส่งผลให้อลิเซนต์ ไฮทาวเวอร์ ต้องตกอยู่ในสถานการณ์กลืนไม่เข้าคายไม่ออก เมื่อเธอเริ่มตระหนักว่าลูกๆ ของเธอกำลังนำพาราชวงศ์ไปสู่ความพินาศ และความพยายามที่จะปกป้องครอบครัวของเธอกำลังพังทลายลงสงครามทวีความรุนแรงขึ้นผ่านการปะทะกันทางอากาศครั้งใหญ่หลายต่อหลายครั้ง เมืองสำคัญและผู้คนบริสุทธิ์จำนวนมากต้องสังเวยให้กับเปลวเพลิง สายสัมพันธ์ในอดีตถูกตัดขาดอย่างสิ้นเชิงเมื่อพี่น้องต้องเข่นฆ่ากันเอง และในขณะที่ทั้งสองฝ่ายมุ่งมั่นที่จะทำลายล้างอีกฝ่ายให้สิ้นซาก ต่างฝ่ายต่างก็ต้องจ่ายราคาแสนแพงด้วยชีวิตของมังกรและสายเลือดทาร์แกเรียน นำพาอาณาจักรไปสู่จุดเปลี่ยนที่ไม่มีวันหวนคืนและปูทางสู่ความล่มสลายของยุคสมัยแห่งมังกร